2024年6月13日，中国农业大学植物保护学院昆虫学系彩万志/田里团队在《科学进展》（Science Advances）以封面文章的形式在线发表了题为Does coevolution in refugia drive mimicry in bumble bees? Insights from a South Asian mimicry group的研究论文。该研究以我国本土分布的两种拟态熊蜂为模型，探究了缪氏拟态的演化历史，揭示了熊蜂缪氏拟态色的多态性与趋同进化的可能驱动因素。

缪氏拟态是指两种或多种有毒的生物，通过互相模仿相似的警戒信号，以降低被捕食概率的互惠的拟态现象。这一现象广泛存在于两栖动物、鱼类、昆虫等诸多生物类群中。参与缪氏拟态形成的生物多具有鲜艳的警戒色，亲缘关系较远的物种间常常平行演化出相似的警戒信号并在一定区域内形成“拟态圈”。缪氏拟态是生物适应性演化的典型案例，自1879年首次被德国生物学家Fritz Müller提出后，缪氏拟态的演化历史和形成机制便成为了进化生物学领域长期以来的热点问题。由冰期避难所促进的共同多样化假说和不对称趋同进化假说是缪氏拟态形成的两大主流观点。此前人们对于昆虫缪氏拟态的研究主要集中在分布于南美洲的袖蝶（Heliconius spp.）中。而对于南美洲以外地区及其它昆虫类群的研究则相对有限。

图1 短头熊蜂-三条熊蜂拟态色型多样性及分布格局

熊蜂Bombusspp.属于膜翅目Hymenoptera，蜜蜂科Apidae，全球已记载约260种，是野生植物与温室作物的重要传粉昆虫。雌性熊蜂因尾部具有蛰针而能对抗捕食者。此外，熊蜂体表被不同颜色的体毛覆盖，呈现出鲜艳且反差强烈的体色模式（color pattern），具有警戒、拟态等功能。熊蜂是典型的缪氏拟态类群，其在世界范围内共形成了24个拟态环，是除袖蝶之外开展缪氏拟态演化历史及其形成机制研究的良好类群。该研究聚焦于我国本土分布的两种拟态熊蜂类群：短头熊蜂（Bombus brevicepsSmith）和三条熊蜂物种复合体（Bombus trifasciatusspecies complex）（图1）。这两个类群广泛分布于喜马拉雅山脉、东南亚及我国南方。它们的分布区高度重合，且警戒体色模式高度趋同，并在不同的地区以不同的体色模式相互拟态，目前已记录有14种拟态色型，组成了熊蜂中体色多态性最为复杂的拟态系统。

作者首先组装了三条熊蜂染色体水平的参考基因组。 进一步通过对这两个类群全球分布地区的样品收集，获得了代表其主要地理色型的标本样品，并对这些样品开展了基因组重测序，基于全基因组单核苷酸多态性位点（single nucleotide polymorphism, SNP）信息解析了这两种熊蜂的种群遗传结构。结果发现，短头熊蜂可被划分为六个主要的遗传谱系（图2）而三条熊蜂可被划分为七个主要的遗传谱系（图3）。有趣的是，这两个类群的体色模式的变化与其群体遗传结构并不完全吻合，比如，分配到同一个遗传谱系的个体可以展现出截然不同的体色模型，而被分配到不同遗传谱系的个体也可以具有相同的体色模式。这一结果暗示这些熊蜂体色的演化历史与其群体分化历史并不吻合，体色的地理分化并不是完全由不同地理种群间的基因交流屏障所驱动。

图2 短头熊蜂的群体遗传结构及体色模式变异

图3 三条熊蜂物种复合体的群体遗传结构及体色模式变异

进一步对两个类群的群体历史研究发现，两个物种均在更新世时期表现出一定程度种群收缩，但种群的波动与冰期-间冰期的气候波动不完全匹配（图4 & 5）。而基于MaxEnt预测的历史适生区发现两个类群在更新世冰期并没有呈现明显的适生区收缩，也没有呈现明显的避难所。这些结果暗示更新世冰期的气候变化并不是驱动这些熊蜂类群群体分化的主要因素。

图4 短头熊蜂的群体演化历史

图5 三条熊蜂群体演化历史推断

进一步对比短头熊蜂和三条熊蜂的谱系地理模式和群体历史（图6），发现这两个拟态类群之间具有不完全匹配的群体分化顺序，而在近20万年的演化历史中，三条熊蜂总具有相对更大的有效群体。因此，尽管这两个拟态类群的分布区高度重叠，并在表型水平呈现出高度趋同的体色地理变异，基因组数据却揭示它们具有截然不同的群体演化历史。总体来讲，本研究提供的证据说明冰期避难所并不是驱动这两种拟态熊蜂群体分化与拟态体色进化的唯一因素，不同地区的捕食者与气候带来的强烈的本地选择以及熊蜂相对较弱的扩散能力可能与冰期气候变化共同作用，驱动了这些熊蜂的群体分化与缪氏拟态多态性的演化。

综上所述，该研究基于群体基因组学手段，明确了短头熊蜂和三条熊蜂各自的谱系结构并进行了种群划分。结合两个物种的种群分化顺序，种群历史波动等证据，认为这一南亚地区熊蜂拟态环具有复杂的演化历史及模式，其拟态格局的形成受多种地理、气候、生物因素的共同影响。该论文首次在熊蜂中基于大规模群体基因组数据开展了拟态演化研究，也是昆虫中除袖蝶外的类群首次开展此类研究，其结果为缪氏拟态这一生物重要适应性演化现象的形成机制提供了新的见解。

图6 短头熊蜂和三条熊蜂谱系发生及群体历史特征对比

中国农业大学为该论文的第一完成单位。中国农业大学植物保护学院博士研究生崔纪翔为该论文的第一作者，田里副教授为该论文的通讯作者。中国农业大学植物保护学院的彩万志教授、李虎教授，美国宾夕法尼亚州立大学生物系的Heather Hines博士，中国科学院动物研究所的刘山林研究员，西藏自治区高原生物研究所和墨脱生物多样性西藏自治区野外科学观测站的达娃副研究员，英国自然历史博物馆的Paul Williams博士为本研究做出了重要贡献。中国农业大学植物保护学院已毕业硕士生陈宇鑫、王超，在读博士生马玲、杨万虎也参与了此项工作。

感谢中国科学院动物研究所的朱朝东研究员、袁峰，贵州大学的常志敏副教授、任昌仕，国家动物标本资源库的姜春燕博士，中国林业科学院的谢正华研究员，昆明理工大学的郭军副教授在样品采集过程中提供的帮助。感谢中国科学院动物研究所的胡义波研究员、杨林博士，山东省农业科学院的苏龙博士，中国农业大学的武宁宁副教授、秦誉嘉副教授在数据分析方面提供的帮助。感谢中国农业大学的周欣教授、宋凡副教授、段元格副教授，北京大学的张蔚研究员，首都师范大学的孙成研究员在文章写作过程中提供的建议。本研究得到国家自然科学基金(32000309和32370487)、生态环境部生物多样性调查与评价项目（2019HJ2096001006）、武夷山国家公园生物资源调查项目（HXQT2020120701）和中国农业大学2115人才培育发展支持计划的资助。

责任编辑：朱文鑫