近日，我院彩万志/李虎团队在国际学术期刊《基因组蛋白质组与生物信息学报》（Genomics, Proteomics & Bioinformatics）在线发表了题为《悬铃木方翅网蝽全球入侵历史及基因组适应性机制》（Global invasion history and genomic signatures of adaptation of the highly invasive sycamore lace bug）的研究论文。该研究以全球性入侵害虫悬铃木方翅网蝽为研究对象，报道了该物种同时也是网蝽科首个染色体水平参考基因组，通过比较基因组学分析，以及覆盖全球三大洲400余个体的群体基因组学分析，解析了该物种作为专一食性物种，如何适应氧化压力和高温环境，实现全球入侵的基因组进化机制。

生物入侵是二十一世纪最重要的全球性环境问题之一，严重威胁生态系统、生物多样性和公共卫生安全，对农林业生产和环境保护造成巨大损失。全球气候变化和温度上升导致入侵物种的数量和影响出现前所未有的增长，部分成功入侵的物种在入侵地的分布范围甚至远远超过其原生地范围。解析入侵背后的基因组适应性机制对理解物种如何快速适应环境变化以及制定有效的综合防治策略具有重要的意义。

悬铃木方翅网蝽Corythucha ciliata是半翅目网蝽科的一种专性取食危害悬铃木属植物（如法国梧桐等）的重要害虫。该物种原分布于北美东部的温带地区，自20世纪60年代起先后入侵欧洲、南美洲、亚洲、大洋洲、非洲等地，成为世界性城市入侵害虫。其在我国的分布北界已达辽宁，南至广西，西抵新疆阿克陶和疏勒，广泛涵盖温带和亚热带地区二十余个省份，对我国的城市景观绿化造成严重危害。

图1 悬铃木方翅网蝽染色体水平参考基因组的结构特征

该研究通过三代基因组测序和Hi-C染色体构象捕获技术组装了悬铃木方翅网蝽染色体水平参考基因组（图1），同时也是网蝽科2000余个物种中首个高质量基因组。通过对半翅目代表性物种基因组的比较分析，发现该物种基因组上与氧化还原酶活性及细胞代谢相关的基因家族显著扩张（图2），可能与其极强的抗氧化代谢活性与温度适应性有关。

图2 悬铃木方翅网蝽与其他半翅目昆虫的基因家族进化分析

团队通过多年的样本采集积累，对覆盖北美洲、欧洲、亚洲9个国家42个种群的406个样本进行了基因组重测序，这些种群覆盖了悬铃木方翅网蝽的原生地和全球主要入侵地（图3）。通过系统发育、群体遗传结构、历史动态、基因流等分析，揭示了该物种在全球范围内的两条独立入侵路径，即由北美洲入侵欧洲，进而入侵中国内陆地区，以及由北美洲入侵日本本州岛，进而经九州岛、韩国入侵中国东部沿海地区，两条入侵路径在东亚地区交汇，形成二次重叠分布（图3）。

图3 悬铃木方翅网蝽全球种群遗传结构与系统发育关系

通过对原生地和入侵地种群的比较分析，发掘了基因组上与入侵过程相关的自然选择信号，其中约4%的受选择基因组位点与生物气候因子显著相关，尤其是最热月份的最高气温等三个与温度相关的气候因子，表明了自然选择对该物种温度耐性的影响。研究进一步鉴定到丝氨酸/苏氨酸磷酸酶PPP家族成员蛋白磷酸酶5及其邻近基因（图4），在不同入侵情形中均受到选择，该蛋白磷酸酶的调节性四肽重复结构域可与热激蛋白HSP70和HSP90结合并调节热激蛋白的磷酸化状态，可能在悬铃木方翅网蝽对抗热应激和氧化应激等方面发挥了关键作用。

图4 悬铃木方翅网蝽入侵地种群的自然选择分析

该研究还进一步讨论了悬铃木方翅网蝽在原生地由于气候波动受到的长期平衡选择所积累的等位基因多态性对其入侵潜力的影响，发现该物种在原生地受到显著平衡选择的基因组位点与其在入侵过程中受到选择的位点以及基因组中显著扩张的基因之间均存在一致性，同样显著富集于氧化还原酶活性及细胞代谢相关的通路（图5），这表明在原产地的长期平衡选择可能增强了该物种的入侵潜能。

图5 悬铃木方翅网蝽原生地种群的平衡选择分析

该研究通过比较基因组和群体基因组学分析，揭示了悬铃木方翅网蝽的全球入侵历史，确定了与入侵相关的基因组自然选择信号以及原生地的长期平衡选择信号，这些入侵前后的基因组特征与物种长期进化中的扩张基因相互重叠，揭示了该物种极强的氧化应激和高温胁迫耐性的机制，为深入理解不同物种面临快速环境变化时所依赖的基因组特征和适应性进化提供了新的见解。

我院已毕业博士生杜振勇（现为美国威斯康星大学麦迪逊分校整合生物学系博士后）为论文第一作者，李虎教授和彩万志教授为论文共同通讯作者，团队已毕业博士生王璇、段元格副教授、田里副教授、宋凡副教授以及中国科学院动物研究所刘山林研究员参与了该项工作。该研究得到国家自然科学基金、中国农业大学2115人才培育发展计划、博士后国际交流计划派出项目的资助和支持。

原文链接：https://doi.org/10.1093/gpbjnl/qzae074